挽回行動：在斑離開村子之際，柱間對宇智波斑百般挽留，他告訴斑他視斑為火影的左膀右臂，是柱間的兄弟，希望斑能夠輔佐他，總有一天民眾會發現斑的優點，到時候斑就是第二代火影，然而斑早就預料到在千手柱間死後繼承火影大位的絕對是千手扉間，那樣宇智波一族有朝一日必定會被抹殺，斑明白這點，所以號召宇智波族人跟自己離開村子，卻沒有一個人願意追隨斑。斑清楚除了柱間沒有人能和他坦誠相待。隨後斑詢問柱間願意為了村子割捨扉間還是斑，柱間猶豫了，因為斑足夠瞭解柱間，知道這是柱間的底線，因此，宇智波斑堅持離開木葉，尋找自己想要的"真正的和平"。後來斑人間蒸發，沒有人再聽到過他的訊息。
五影會談：接著，在初步建立五大國之後，為解決討論尾獸分配問題，柱間邀請各國四影參與史上前所未有的"第一次五影大會"，期間由弟弟扉間擔任柱間的護衛。
五影會談：在會議中柱間聽從弟弟扉間以金錢換尾獸的提議，將九個尾獸平均分配給五大國，因此，使五影締結了忍界第一份和平協議，在這片土地上第一次實現了全面和平。
但這份和平是有期限的，那就是柱間的壽命，一旦柱間死去，各國沒有了顧忌，第一次忍界大戰也就爆發了。
終結之戰：若干年後，斑突然回來向木葉發起襲擊，斑企圖摧毀自己曾經與柱間一起建立的村子，柱間為了保護村子挺身而出與斑展開激烈的對戰。斑利用寫輪眼的強大瞳力操縱著尾獸中戰鬥力最強的九尾與千手柱間決鬥，而千手柱間則以仙人模式下的木遁忍術與之應戰。
這場驚天動地的戰鬥後來被刻印在世人的記憶中，夜以繼日的戰鬥改變了戰場的地形。最後柱間終於將斑擊敗，並殺死曾經的朋友，暫時守護木葉的和平，這個大峽谷在後來都被世人稱為終結之谷。
木葉為了紀念此次大戰為二人建造了屹立在終結之谷兩岸的雕像。
柱間遭到瀧隱村精英忍者角都的暗殺，柱間以木遁秘術輕鬆壓制角都，並讓角都陷入苦戰，由於柱間心慈手軟，因此放過了角都。
生死之謎：漫畫中並沒有明卻說明柱間的死因，但綱手曾說他為了保護村子犧牲。
中忍考試篇：在木葉毀滅行動中，被大蛇丸以穢土轉生的形式復活，他們的意志被完全抹殺，被迫參加戰鬥，二人無法發揮原本的實力。
中忍考試篇，與扉間被復活。
在戰鬥過程中，柱間使用木遁秘術與猿飛日斬展開激烈的戰鬥，由於兩人是穢土身軀擁有不死身，所以只能用封印術，或用武力禁錮他們的動作，於是三代火影使用屍鬼封盡將兩位火影的靈魂和大蛇丸的雙手一同封印，自己也因此犧牲。
忍界大戰：在第四次忍界大戰中，大蛇丸獲取漩渦一族收納堂的死神面具，切開腹部釋放了被死神吞掉的靈魂，恢復了雙手，利用佐助體內的四個白絕分身作為活體祭品，以穢土轉生的形式復活了歷代火影。在佐助詢問柱間"什麼是忍者"、"什麼是村子"的問題之後，佐助明白鼬正是繼承了千手柱間火的意志，決定繼承哥哥的遺願，阻止宇智波斑、宇智波帶土的月之眼計劃。大蛇丸既是為了觀察佐助、也為了自己的存亡，決定協助佐助。至此，火之國的四位火影正式參戰。
穢土轉生：柱間奔赴戰場後，與其他三位火影聯合發動四赤陽陣封住十尾；而此時的十尾釋放出一顆尾獸玉，企圖破壞結界，柱間已提高警惕做好準備，成功防禦了十尾的尾獸玉攻擊，使十尾自食苦果。隨後柱間使用木遁木分身分出五個木分身，分別帶領著忍者聯軍前往四赤陽陣結界的四面為忍者聯軍開啟結界的出入口，為給忍者聯軍留出最佳的攻擊時間，柱間使用明神門壓制十尾的頭部，以便於忍者聯軍進入結界近距離攻擊十尾。隨後，柱間的分身來到斑的面前，然而斑卻並不想和柱間的分身打，而要等柱間的本體過來，於是，斑坐在地上，只開啟須佐能乎第一階段的下半身手持查克拉刀劈開了柱間的分身。隨後柱間自豪的笑了，看到春野櫻使用的忍術，初代火影稱讚這種驚人的怪力說不定比綱手更勝一籌。隨後，為了阻止十尾分裂體的行動，柱間將手臂變為樹藤束縛住十尾分裂體。此時帶土從神威異空間返回掉落在地上，斑看到帶土瀕臨死亡的樣子後，改變了之前的計劃，因為斑原本打算在自己成為十尾人柱力之前要與柱間較量一番，但此時的帶土已經沒用，於是斑只好單手結印施展出輪迴天生之術。
緊接著，五隻黑棒瞬間從帶土的右臂中冒出，黑棒出現的同時也刺穿了帶土的右臂，黑棒將帶土的右半身臂吞噬成黑色，斑透過黑棒的吞噬操控著帶土的手結印企圖將自己復活。隨後，斑表示帶土之所以救他是為了用他來復活自己，斑宣稱帶土報答斑的時候到了，初代火影柱間意識到此時的帶土已被斑的查克拉所控制，為了不讓斑完全復活，於是初代火影拜託結界中與十尾距離很近的鳴人佐助前去阻止站在十尾頭上的帶土，此時青蛇正用身體纏繞著十尾的分裂體，聽到初代的話後，青蛇用尾巴將十尾分裂體甩在地上，而鳴人則駕馭著蛤蟆吉從十尾分裂體的一邊跳向佐助的身邊，打算與佐助聯手一同阻止帶土，但佐助沒有理會鳴人，而是打算自己一人前去阻止，隨後，佐助駕馭青蛇企圖快速趕往帶土的面前，水門聽完斑所說的話後，明白了斑的計劃。初代火影與二代火影因需維持結界來不及趕到帶土那邊，於是兄弟二人打算靠分身前去阻止斑操控帶土使用輪迴轉世術，然而在維持四赤陽陣的情況下分身的數量會嚴重減少，因此使柱間只分身出了六個木分身，初代火影意識到在維持結界的同時不能分裂出更多的木分身，二代火影扉間也只分出了兩個影分身，二代火影對自己的力量竟會被削弱到這種程度感到驚訝，但為了阻止斑就算數量少也只能上了，緊接著，四代火影水門使出影分身前去阻止帶土。
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此時，駕馭青蛇的佐助已到達十尾的身後，但十尾的背部突然出現兩隻巨大的手抓住了青蛇的身體，因此，佐助跳向半空，在空中開啟須佐能乎第二階段使用炎遁加具土命的箭射向帶土，然而卻被斑操控帶土的三根黑棒所抵擋。隨後佐助落到地面後使用千鳥繼續奔向帶土，與此同時，初代火影柱間與二代火影扉間的木分身與影分身也同樣奔向斑，鳴人也駕馭著蛤蟆吉奔向帶土，而此時，水門憑藉帶土身上的飛雷神術式出現在帶土的面前，使用三叉式苦無砍傷帶土，殘留的標記讓水門認出帶土就是當年操控九尾襲擊木葉的面具男。鳴人與佐助也因此停止奔向帶土，初代火影二代火影的分身也即使趕到了斑的面前，斑的輪迴天生發動也因此失敗，之後，二代火影分析出四代這是事先就在帶土身上做了標記。